L'histoire de France Culture débute officiellement le 8 décembre 1963, date à laquelle la station prend son nom actuel. Cependant, ses véritables origines remontent à 1945, au lendemain de la Seconde Guerre mondiale, avec la création du « Programme national » de la Radiodiffusion française. Conçue dès le départ pour être une chaîne de haut niveau intellectuel et artistique, elle est rebaptisée « France III-National » en 1957. C'est en 1963 que l'appellation définitive est adoptée, marquant la volonté de proposer une antenne entièrement dédiée à la transmission des savoirs, de la littérature, de la science et des arts, s'imposant ainsi comme le grand réseau culturel du service public radiophonique.
Au fil des décennies, la station a connu plusieurs évolutions majeures, tant sur le plan institutionnel qu'éditorial. Le 1er janvier 1975, lors de l'éclatement de l'Office de radiodiffusion télévision française (ORTF), la radio devient l'une des quatre chaînes fondatrices du nouveau groupe Radio France. Dès lors, elle consolide son identité de radio de parole, structurant son antenne autour de grands rendez-vous emblématiques. L'histoire de la chaîne est marquée par des producteurs et intellectuels de renom qui ont façonné sa ligne éditoriale avec des émissions historiques telles que La Fabrique de l'histoire, ou ses célèbres matinées d'analyses et de débats. Au fil du temps, sa devise « France Culture, l'esprit d'ouverture » a guidé l'évolution de sa programmation.
Avec l'avènement du numérique, la station a franchi une nouvelle étape déterminante dans son développement. En pionnière, elle a massivement investi dans le format podcast dès les années 2000, devenant l'une des radios les plus écoutées et téléchargées en différé en France. Cette transition lui a permis de toucher de nouvelles générations d'auditeurs et d'exporter ses documentaires, ses cours universitaires radiodiffusés et ses créations sonores bien au-delà de la diffusion hertzienne traditionnelle en FM et en DAB+. Aujourd'hui, tout en conservant son exigence fondatrice, elle continue d'adapter ses formats pour diffuser la culture et l'éducation au plus grand nombre.